Церковь, построенная в 1801 году, считалась лучшим классическим храмом в Вологде, а Благовещенский приход – одним из самых богатых в городе.

Рядом с церковью происходил своеобразный кружевной «торг», когда по определенным дням здесь сходились кружевницы и скупщики их товара. Существовал такой обычай и какое-то время после революции.

В 1930 году храм был закрыт. Краеведы сообщают, что здание использовалось в производственных целях. Предположительно, церковь служила одним из пересыльных пунктов для сотен «спецпереселенцев», то есть раскулаченных крестьян, высылаемых из их родных деревень в эпоху коллективизации. То же было и в других закрытых церквах.

После войны церковь Благовещения была снесена.