Кирилло-Белозерский музей основан в 1924 году. В 1968 году музей получил статус историко-архитектурного художественного музея-заповедника.

Основу музея-заповедника составили коллекции иконописи, прикладного искусства и архитектурный ансамбль бывшего Кирилло-Белозерского монастыря, основанного в 1397 году московским монахом Кириллом на важном торговом пути, соединявшем среднерусские земли с Севером. Постепенно монастырь становится крупнейшим землевладельцем, сосредоточивает в своих руках значительные богатства, что дает возможность много строить.

В конце XV века появляются первые каменные постройки. В 1497 году ростовский мастер Прохор с двадцатью каменщиками и стенщиками в течение пяти месяцев возводит Успенский собор, ставший центром основного монастырского комплекса, названного Большим Успенским монастырем. Мощный четверик храма венчали три ряда кокошников и барабан со шлемовидной главой. Его суровый облик смягчают пояса узорчатой кирпичной кладки и терракотовые плитки с растительным орнаментом. Существующая кровля и завершение барабана относятся уже к XVIII веку, когда намеренно удлиняют и усложняют форму главы собора, чтобы сохранить его доминирующую роль в ансамбле. В соборе сохранился иконостас, большая часть икон которого находится в музее, а стены и своды украшены фресковой живописью. Автор росписей – костромской иконописец Любим Агеев «со товарищи» работал здесь в 1641 году, но в 1838 году живопись «поновили» (т. е. записали маслом). Паперти собора были расписаны ярославцами Иваном Тимофеевым и Севастьяном Дмитриевым в 1650 году.

Архитектура Успенского собора на многие годы определила развитие монастырского ансамбля: у его северной стены в 1554 году местные зодчие строят придел Владимира, а в 1653 году появляется церковь Епифания. В формах и декоре придела и церкви много сходства с Успенским собором.

Вслед за Успенским собором в 1519 году на склоне холма возводят трапезную палату – одну из крупнейших в это время. Вокруг собора и трапезной постепенно отстраивают кельи, поварни, погреба, ледники и другие хозяйственные сооружения. Особенно бурное строительство развернулось в XVI веке, когда монастырь начинает активно привлекать местных строителей. Почти одновременно, в 1530-1534 годах, возводят две крупные церкви: Архангела Гавриила и Иоанна Предтечи – последняя становится центром Ивановского монастыря, в котором живут больные и старые монахи, нищие. Над Святыми вратами – главным входом в монастырь – отстраивают церковь Иоанна Лествичника, гармонично соединяющую два разновременных памятника. В подражание церкви Лествичника келарь Леонид Ширшов в конце XVI столетия строит церковь Преображения над Водяными воротами, не столь совершенную как образец, но очень живописную. Обе надвратные церкви вошли в систему крепостных сооружений, строительство которых было начато в первой четверти XVI века для защиты рубежей Московского государства.

В августе 1612 года у стен крепости появились отряды поляков и литовцев: наслышавшись о богатой монастырской ризнице, они стремились скорее овладеть монастырем, но на серьезный приступ отважились только в ночь на 12 декабря, объединив усилия многих отрядов. Стойко держались защитники: стрельцы, монахи, жители окрестных деревень, в их руках было достаточно оружия, заготовленного монастырскими властями в период «смуты». Много «воровских людей» было побито и потонуло в борозде, прорубленной во льду озера, а крепость выстояла. Хозяйство монастыря очень разорили, и потому без особой радости был встречен в 1653 году царский указ о сооружении новой, более мощной крепости (так называемого Нового города), способной противостоять внешнему врагу и укрыть царское семейство во время народных волнений, усилившихся во второй половине XVII века.

Строительство крепости длилось почти тридцать лет. Руководил работами подмастерье каменных дел Кирилл Серков, выходец из крестьян подмонастырской деревни Шидьеро.

С возведением Нового города территория монастыря увеличилась вдвое, протяженность стен составила два километра. В плане монастырь имеет вид неправильного четырехугольника, в углах которого стоят граненые башни. Среди них строгой красотой и высотой (61 м со шпилем) выделяется Московская (Ферапонтовская) башня.

Сооружение Нового города – последний этап в строительстве Кирилло-Белозерского монастыря. С выходом России в Балтийское море отпала надобность в северных крепостях, старые торговые магистрали, проходившие через Белозерье, утратили былое значение. Реформы Петра I, секуляризация церковных земель, проводимая Екатериной II, положили конец экономической мощи монастыря, но в его стенах по-прежнему существовала тюрьма, где содержались попы-расстриги, взбунтовавшиеся солдаты и крестьяне, политические заключенные.

После Октябрьской революции Кирилло-Белозерский и Ферапонтов монастыри были взяты на учет как выдающиеся памятники средневековой культуры. Высший Ферапонтов монастырь, знаменитый на весь мир сохранившимися в Рождественском соборе фресками замечательного древнерусского живописца Дионисия, становится филиалом Кирилло-Белозерского музея-заповедника.

Рождественский собор стоит на самой вершине холма и некогда портальная роспись, не закрытая папертью, открывалась взорам подходивших к основанию холма со стороны озера. Живопись собора сохранилась полностью, почти без утрат и поновлений.

Формирование Ферапонтова монастыря шло тем же путем, что и Кирилловского. Основал его в 1398 году монах Ферапонт, сопровождавший Кирилла в Белозерье. Но монастырь так и не стал крепостью, способной противостоять врагу. Невысокие деревянные стены и башни просуществовали, по-видимому, только до конца XVIII века. Помимо собора, сохранились древняя трапезная палата с церковью Благовещения, казенная палата и три храма, сооруженные в 40-е годы XVII века белозерскими каменщиками. Как и в Кириллове, в Ферапонтове отбывали ссылку многие известные в истории люди, в течение 10 лет находился здесь патриарх Никон, переведенный в 1676 году в Кириллов.

В конце XVIII века монастырь по причине оскудения прекратил существование, но в начале XX века его на несколько лет открыли вновь.

Ансамбли этих двух музеев, их прекрасные художественные коллекции приобрели всемирную известность, они дороги нам как живые голоса истории, свидетельство высочайшей творческой одаренности русского народа.